Choudhury memulai kariernya di Akademi Leicester City, dan pada usia 16 tahun ia telah dipantau oleh sejumlah klub top Eropa. Dia bergabung dengan klub papan atas League One Burton Albion dengan kontrak pinjaman satu bulan pada 27 Februari 2016. Dia melakukan debutnya di Football League saat menggantikan Tom Naylor pada menit ke-77 dengan hasil imbang 0-0 dengan Walsall di Stadion Pirelli. Pada 6 Agustus 2016, Choudhury menandatangani perjanjian pinjaman lain dengan Burton Albion untuk musim 2016-17. Pada hari yang sama, Choudhury tampil dalam pertandingan Championship Football League pertama Burton Albion, ia memberikan 1 umpan dalam kekalahan 4–3 melawan Nottingham Forest.
Pada tanggal 19 September 2017, Choudhury membuat debut untuk Leicester City sebagai pengganti di menit ke-82 dari kemenangan kandang putaran 3 EFL Cup melawan Liverpool. Pada tanggal 28 November 2017, Choudhury melakukan debut Liga Premier untuk Leicester sebagai pengganti di menit ke-83 dari kemenangan kandang melawan Tottenham. Ia menjadi pemain starting Liga Premier pertamanya pada 14 April 2018, dengan kekalahan 2-1 dari Burnley. Pada 30 Agustus 2019, Choudhury menandatangani kontrak empat tahun baru dengan Leicester.
Dua pemain Leicester City membentangkan bendera Palestina saat merayakan gelar juara Piala FA 2020-2021 usai mengalahkan Chelsea. Leicester City memenangi trofi Piala FA 2020-2021 setelah menaklukkan Chelsea pada final di Wembley, London, Sabtu (15/5/2021). Gol tunggal Youri Tielemans via tembakan geledek dari luar kotak penalti cukup membuat The Foxes menorehkan sejarah untuk meraih gelar pertama di ajang ini. Anak asuh Brendan Rodgers pun berpesta kembali 5 tahun setelah Leicester asuhan Claudio Ranieri menjuarai Liga Inggris untuk kali pertama pula.
Di tengah momen selebrasi tersebut, dua pemain Leicester, Hamza Choudhury dan Wesley Fofana, melakukan aksi menarik atensi. Mereka membentangkan bendera Palestina sambil diperlihatkan kepada suporter di tribune, yang diperbolehkan kembali hadir langsung di stadion pasca-pandemi. Aksi tersebut diungkap Leicester Mercury sebagai tindakan solidaritas bagi warga Palestina yang sedang terlibat konflik dengan Israel.